Advances in Chemical PhysicsAdvances in Chemical PhysicsФизиология растений0015-33033034-6126The Russian Academy of Sciences69877710.7868/S3034624X25020021ЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИResearch ArticleEnergy and Pro-/Antioxidant Metabolism of Rhodiola rosea L. Buds During the Annual Growth CycleЭНЕРГЕТИЧЕСКИЙ И ПРО-/АНТИОКСИДАНТНЫЙ МЕТАБОЛИЗМ В ТКАНЯХ ПОЧЕК ВОЗОБНОВЛЕНИЯ RHODIOLA ROSEA L. В ГОДИЧНОМ ЦИКЛЕ РАЗВИТИЯMaslovaS. PМасловаС. Пmaslova@ib.komisc.ruShelyakinM. AШелякинМ. АSilinaE. VСилинаЕ. ВMalyshevR. VМалышевР. ВInstitute of Biology of Komi Science Centre of the Ural Branch of the Russian Academy of SciencesИнститут биологии Коми научного центра Уральского отделения Российской академии наук15032025722VOL 72, NO2 (2025)ТОМ 72, №2 (2025)10011416122025Copyright ©; 2025, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2025, Российская академия наук2025Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://ruspoj.com/0015-3303/article/view/698777

Data on changes in the energy status and pro-/antioxidant metabolism activity at different stages of the dormancy and upon emergence from it in Rhodiola rosea L. buds were obtained. A significant degree of water content (70–75%) and a low proportion of free water (50%) during the overwintering of buds were demonstrated. The freezing temperature of free water ranged from –6°C to –8°C, reflecting the high degree of meristematic tissues adaptation to low temperatures. During autumn-winter morphogenesis (from August to January), buds demonstrated stable rates of heat generation and O2 uptake, and a high proportion of cytochrome respiration (more than 70%). In January, compared to autumn, a significant increase in the rate and efficiency of energy storage and an increase in provxidant levels (the content of thiobarbituric acid reactive substances (TBARS) and H2O2 content) were observed. During dormancy emergence in spring, an increase in rate of heat production and respiratory capacity, but a decrease in the energetically efficiency of respiration were observed. Compared to the autumn-winter period, the activity of energetically inefficient alternative respiration increased 4.5 times in spring, suggesting the involvement of alternative oxidase in maintaining pro-/antioxidant metabolism and plant adaptation to spring temperature fluctuations and increased insolation. In spring, compared to the dormant period, we observed a peak in provxidants accumulation and antioxidant enzymes activity. The maximal diversity and activity of SOD isoforms during spring morphogenesis may be related to the accumulation of H2O2 in various cellular compartments, as a stable ROS and an important signaling molecule. We concluded that Rhodiola rosea plants adapted to more favorable conditions do not exhibit the deep, organic dormancy which is characteristic of natural conditions. Energy metabolism parameters, the capacity and ratio of the cytochrome and alternative respiratory pathways, provxidants content and antioxidant enzymes activity can serve as physiological and biochemical markers of dormancy maintenance and emergence in Rhodiola rosea buds.

Получены данные об изменениях в энергетическом статусе и активности про–/антиоксидантного метаболизма на разных этапах периода покоя и при выходе из него почек возобновления родиолы розовой (Rhodiola rosea L.). Показана значительная степень оводненности, 70–75%, и сравнительно невысокая доля свободной воды (50%) в процессе перезимовки почек возобновления. Температура замерзания свободной воды составляла от –6 до –8°C, что отражает высокую степень адаптации меристематических тканей к низким температурам. Во время осенне-зимнего морфогенеза (с августа по январь) почки возобновления имели стабильные показатели скорости тепловыделения и поглощения O2, высокую долю цитохромного дыхания (более 70%). К январю наблюдали значимое возрастание скорости и эффективности запасания энергии и повышение содержания прокосидантов (ТБК-реагирующие продукты и H2O2) по сравнению с осенью. В период выхода из состояния покоя, весной, выявлено усиление скорости тепловыделения и дыхательной способности, но снижение эффективности дыхания. Активность малоэффективного альтернативного дыхания весной увеличивалась в 4.5 раза по сравнению с осенне-зимним периодом, что может говорить об участии альтернативной оксидазы в поддержании про–/антиоксидантного метаболизма и адаптации растений к весенним колебаниям температур и увеличению инсоляции. Весной наблюдали максимум накопления прокосидантов и активности антиоксидантных ферментов по сравнению с периодом покоя. Максимальное разнообразие и активность изоформ СОД во время весеннего морфогенеза могут быть связаны с накоплением H2O2 в различных клеточных компартментах, как стабильной АФК и важной сигнальной моле– кулы. Заключили, что у адаптированных к более благоприятным условиям растений R. rosea нет глубокого, органического покоя, характерного для естественных условий. Показатели энергетического метаболизма, интенсивность цитохромного и альтернативного дыхания, уровень проксидантов и антиоксидантных ферментов могут служить физиолого-биохимическими маркерами поддержания и выхода из состояния покоя почек растений R. rosea.

Rhodiola roseaadaptationcytochrome and alternative respiratory pathwaysprovxidantsantioxidant enzymesdormancybudsenergy balanceRhodiola roseaадаптацияальтернативное дыханиеантиоксидантные ферментыпокойпочки возобновленияпроксидантыцитохромное дыханиеэнергетический балансThe work was carried out within the framework of the state assignment of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation (registration number 125020301262-2) using funds from the federal budget.Lang G.A., Early J.D., Martin G.C., Darnell R.L. Endo-, para-, and ecodormancy: physiological terminology and classification for dormancy research // HortScience. 1987. V. 22. P. 371. https://doi.org/10.21273/HORTSCI.22.3.371Considine M.J., Considine J.A. On the language and physiology of dormancy and quiescence in plants // J. Exp. Bot. 2016. V. 67. P. 3189. https://doi.org/10.1093/jxb/env138Anderson J.V., Chao W.S., Horvath D.P. Review: a current review on the regulation of dormancy in vegetative buds // Weed Sci. 2001. V. 49. P. 581. https://doi.org/10.1614/0043-1745(2001)049[0581:rcrotr]2.0.co;2Shangguan L., Chen M., Fang X., Xie Z., Gong P. Comparative transcriptome analysis provides insight into regulation pathways and temporal and spatial expression characteristics of grapevine (Vitis vinifera) dormant buds in different nodes // BMC Plant Biol. 2020. V. 20. P. 390. https://doi.org/10.1186/s12870-020-02583-1Beauvieux R., Wenden B., Dirlewanger E. Bud dormancy in perennial fruit tree species: a pivotal role for oxidative cues // Front. Plant Sci. 2018. V. 9. P. 657. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.00657Pérez F.J., Rubio S., Ormeño-Núñez J. Is erratic bud-break in grapevines grown in warm winter areas related to disturbances in mitochondrial respiratory capacity and oxidative metabolism? // Funct. Plant Biol. 2007. V. 34. P. 624. https://doi.org/10.1071/FP06272Li D., Tan Y., Yu Q., Chen X.-D., Li L., Zhang H.-S., Gao D.-S. Effects of photoperiod on alternative respiration pathway in nectarine flower buds during dormancy induction // Agr. Sci. China. 2011. V. 10. P. 1881. https://doi.org/10.1016/S1671-2927(11)60188-0Velappan Y., Chabikwa T.G., Considine J.A., Agudelo-Romero P., Foyer C.H. The bud dormancy disconnect: latent buds of grapevine are dormant during summer despite a high metabolic rate // J. Exp. Bot. 2022. V. 73. P. 2061. https://doi.org/10.1093/jxb/erac001Parada F., Noriega X., Dantas D., Bressan-Smith R., Pérez F.J. Differences in respiration between dormant and non-dormant buds suggest the involvement of ABA in the development of endodormancy in grapevines // J. Plant Physiol. 2016. V. 201. P. 71. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2016.07.007Golovko T.K., Garmash E.V. Plant respiration: classical and current notions // Rus. J. Plant Physiol. 2022. V. 69. P. 108. https://doi.org/10.1134/S1021443722060073Porcher A., Montrichard F., Lebrec A., Lothier J., Vian A. Ascorbate glutathione-dependent H2O2 scavenging is an important process in axillary bud outgrowth in rosebush // Ann. Bot. 2020. V. 126. P. 1049. https://doi.org/10.1093/aob/mcaa130Porcher A., Guérin V., Leduc N., Lebrec A., Lothier J., Vian A. Ascorbate-glutathione pathways mediated by cytokinin regulate H2O2 levels in light-controlled rose bud burst // Plant Physiol. 2021. V. 186. P. 910. https://doi.org/10.1093/plphys/kiab123Pérez F.J., Noriega X., Rubio S. Hydrogen peroxide increases during endodormancy and decreases during budbreak in grapevine (Vitis vinifera L.) buds // Antioxidants. 2021. V. 10. P. 873. https://doi.org/10.3390/antiox10060873Kuroda H., Sugiura T., Ito D. Changes in hydrogen peroxide content in flower buds of japanese pear (Pyrus pyrifolia Nakai) in relation to breaking of endodormancy // J. Jpn. Soc. Hortic. Sci. 2002. V. 71. P. 610. https://doi.org/10.2503/jjshs.71.610Maslova S.P., Shelyakin M.A., Silina E.V., Malyshev R.V., Dalke I.V. Energy and pro-/antioxidant metabolism of Heracleum sosnowskyi Manden. buds during the winter dormancy // Rus. J. Plant Physiol. 2024. V. 71. P. 123. https://doi.org/10.1134/S1021443724605780Anghelescu I.-G., Edwards D., Seifritz E., Kasper S. Stress management and the role of Rhodiola rosea: a review // Int. J. Psychiatry Clin. Pract. 2018. V. 22. P. 242. https://doi.org/10.1080/13651501.2017.1417442Нухимовский Е.Л. Начальные этапы биоморфогенеза Rhodiola rosea L., выращиваемой в Московской области // Растительные ресурсы. 1976. Т. 12. С. 348.Дальке И. В. Эколого-физиологические и морфологические характеристики Rhodiola rosea L. из арктической и уральской частей ареала: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Санкт-Петербург: ИБ Коми НЦ УрО РАН, 2002. 24 с.Малышев Р.В. Определение свободной и связанной воды в растительных тканях с различным осмотическим давлением, сравнительный анализ метода высушивания над водоотнимающей средой и дифференциальной сканирующей калориметрии // Успехи современной биологии 2021. Т. 141. С. 164. https://doi.org/10.31857/S004213242102006XHansen L.D., Hopkin M.S., Rank D.R., Anekonda T.S., Breidenbach R.W., Criddle R.S. The relation between plant growth and respiration: a thermodynamic model // Planta. 1994. V. 194. P. 77. https://doi.org/10.1007/BF00201037Heath R.L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts // Arch. Biochem. Biophys. 1968. V. 125. P. 189. https://doi.org/10.1016/0003-9861(68)90654-1Силина Е.В., Малышев Р.В., Захохзий И.Г. Оптимизация методики подготовки антоциансодержащих экстрактов растительных образцов для количественного определения содержания пероксида водорода хемилюминесцентным методом // Физиология растений. 2025. Т. 72. С. 70. https://doi.org/10.31857/S0015330325010079Beauchamp C., Fridovich I. Superoxide dismutase: improved assays and an assay applicable to acrylamide gels // Anal. Biochem. 1971. V. 44. P. 276. https://doi.org/10.1016/0003-2697(71)90370-8Nakano Y., Asada K. Hydrogen peroxide is scavenged by ascorbate-specific peroxidase in spinach chloroplasts // Plant Cell Physiol. 1981. V. 22. P. 867. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.pcp.a076232Aebi H. Catalase in vitro // Methods in enzymology. San Diego: Academic Press, 1984. V. 105. P. 121. https://doi.org/10.1016/S0076-6879(84)05016-3Bradford M.M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding // Anal. Biochem. 1976. V. 72. P. 248. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3Miszalski Z., Ślesak I., Niewiadomska E., Bączek-Kwinta R., Lüttge U., Ratajczak R. Subcellular localization and stress responses of superoxide dismutase isoforms from leaves in the C3-CAM intermediate halophyte Mesembryanthemum crystallinum L. // Plant Cell Environ. 1998. V. 21. P. 169. https://doi.org/10.1046/j.1365-3040.1998.00266.xМорозова Л.М., Степанова А.В., Магомедова М.А. Эколого-фитоценотическая приуроченность, возрастной состав ценопопуляций и запас корневищ Rhodiola rosea L. на Приполярном Урале // Растительные ресурсы. 1997. Т. 33. С. 3.Фролов Ю.М., Полетаева И.И. Родиола розовая на Европейском Северо-Востоке. Екатеринбург: УрО РАН, 1998. 192 с.Ким Е.Ф. Родиола розовая (золотой корень) сем. Толстянковых и биологические основы введения ее в культуру: Автореф. дис. ... докт. биол. наук. Новосибирск, 1999. 31 с.Kovaleva N.P., Tikhomirov A.A., Dolgushev V.A. Specific characteristics of Rhodiola rosea growth and development under the photoculture conditions // Rus. J. Plant Physiol. 2003. V. 50. P. 527. https://doi.org/10.1023/A:1024781025696Maslova S.P., Tabalenkova G.N., Malyshev R.V., Golovko T.K. Seasonal changes in growth and metabolic activity of underground shoots of yarrow // Rus. J. Plant Physiol. 2013. V. 60. P. 821. https://doi.org/10.1134/S1021443713060071Казаринова Н.В. Эколого-биологические особенности Rhodiola rosea в горном Алтае // Известия Сибирского отделения Академии наук СССР. 1977. Т. 15. С. 38.Porcher A., Guérin V., Macherel D., Lebrec A., Satour P., Lothier J., Vian A. High expression of ALTERNATIVE OXIDASE2 in latent axillary buds suggests its key role in quiescence maintenance in rosebush // Plant Cell Physiol. 2023. V. 64. P. 165. https://doi.org/10.1093/pcp/pcac153Garmash E.V. Signal pathways for regulation of plant alternative oxidase genes' expression // Rus. J. Plant Physiol. 2022. V. 69. P. 1. https://doi.org/10.1134/S102144372010058Malyshev R.V., Shelyakin M.A., Golovko T.K. Bud dormancy breaking affects respiration and energy balance of bilberry shoots in the initial stage of growth // Rus. J. Plant Physiol. 2016. V. 63. P. 409. https://doi.org/10.1134/S1021443716030092Chen X.-J., Xia X.-J., Guo X., Zhou Y.-H., Shi K., Zhou J., Yu J.-Q. Apoplastic H2O2 plays a critical role in axillary bud outgrowth by altering auxin and cytokinin homeostasis in tomato plants // New Phytol. 2016. V. 211. P. 1266. https://doi.org/10.1111/nph.14015Sauer H., Wartenberg M., Hescheler J. Reactive oxygen species as intracellular messengers during cell growth and differentiation // Cell Physiol. Biochem. 2001. V. 11. P. 173. https://doi.org/10.1159/000047804Ionescu I.A., López-Ortega G., Burow M., Bayo-Canha A., Junge A. Transcriptome and metabolite changes during hydrogen cyanamide-induced floral bud break in sweet cherry // Front. Plant Sci. 2017. V. 8. P. 1233. https://doi.org/10.3389/fpls.2017.01233Kuroda H., Sugiura T., Sugiura H. Effect of hydrogen peroxide on breaking endodormancy in flower buds of japanese pear (Pyrus pyrifolia Nakai) // J. Jpn. Soc. Hortic. Sci. 2005. V. 74. P. 255. https://doi.org/10.2503/jjshs.74.255Hernández J.A., Acosta-Motos J.R., Alburaquerque N., Martínez D., Carrera E., García-Bruntón J., Barba-Espín G. Interplay among antioxidant system, hormone profile and carbohydrate metabolism during bud dormancy breaking in a high-chill peach variety // Antioxidants. 2021. V. 10. P. 560. https://doi.org/10.3390/antiox10040560Gupta S., Dong Y., Dijkwel P.P., Mueller-Roeber B., Gechev T.S. Genome-wide analysis of ROS antioxidant genes in resurrection species suggest an involvement of distinct ROS detoxification systems during desiccation // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. P. 3101. https://doi.org/10.3390/ijms20123101