Первые в России находки энтомопатогенного гриба Akanthomyces uredinophilus (Hypocreales, Cordycipitaceae) из Республики Адыгея

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Впервые для России были сделаны находки криптического энтомопатогенного гриба Akanthomyces uredinophilus. Образцы были собраны в 2019 и 2022 гг. в двух удаленных на 60 км точках республики Адыгея (окрестности г. Майкопа и пос. Никель) на мертвых насекомых: белой цикадке Metcalfa pruinosa (инвазионный североамериканский вид), белокрылке Aleyrodes lonicerae, листоблошке (Psylloidea) и комаре-долгоножке (Tipuloidea). Показано высокое сходство морфологических признаков и молекулярно-генетических характеристик (изучено 5 генных локусов) выделенных в чистую культуру изолятов из Адыгеи с типовым штаммом KACC44082 (респ. Корея) из урединиев ржавчинного гриба Pucciniastrum agrimoniae и другими штаммами Akanthomyces uredinophilus, собранными прежде в различных регионах мира. Все четыре изолята из Адыгеи обладали высокой вирулентностью в отношении личинок персиковой тли Myzus persicae, смертность которых при инфекционной нагрузке 107 конидий/мл через 7 сут составила 100%; это позволяет их рассматривать как потенциальный источник микоинсектицидных биопрепаратов.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

М. А. Черепанова

Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений

Автор, ответственный за переписку.
Email: cherepma@mail.ru
Россия, Санкт-Петербург, 196608

Г. В. Митина

Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений

Email: galmit@rambler.ru
Россия, Санкт-Петербург, 196608

А. А. Чоглокова

Всероссийский научно-исследовательский институт защиты растений

Email: 4oglik@inbox.ru
Россия, Санкт-Петербург, 196608

Б. А. Борисов

ООО «АгроБиоТехнология»

Email: borborisov@mail.ru
Россия, Москва, 125212

Список литературы

  1. Akhatov A.K., Izhevsky S.S., Meshkov Yu.I. et al. Pests of greenhouse and hothouse crops (morphology, lifestyle, harmfulness, control). Moscow, Partnership of Scientific Publications KMK, 2004. (In Russ.)
  2. Allen D.J. Verticillium lecanii on the bean rust fungus Uromyces appendiculatus. Trans. Br. Mycol. Soc. 1982. V. 79. P. 362–364.
  3. Askary H., Yarmand H. Development of the entomopathogenic hyphomycete Lecanicillium muscarium (Hyphomycetes: Moniliales) on various hosts. Eur. J. Entomol. 2007. V. 104. P. 67–72.
  4. Barson G. Laboratory studies on the fungus Verticillium lecanii, a larval pathogen of the large elm bark beetle (Scolytus scolytus). Ann. Appl. Biol. 1976. V. 83 (2). P. 207–214.
  5. Borisov B.A. Problems of development and using mycoinsecticidal formulations. In: Study of entomopathogenic microorganisms and development of technologies for their production and application. Romania, Bucharest, Research Institute of Plant Protection, 1990. P. 8–22. (In Russ.)
  6. Borisov B.A. Zooparasitic cordycipitoid fungi of the Sochi National Park and adjacent territories. In: Proceedings of the International Conference “Biodiversity and Ecology of Fungi and fungus-like Organisms in Northern Europe”. Ekaterinburg, 2015, pp. 31–35. (In Russ.)
  7. Borisov B.A. Discovery of tropical fungal parasites of arthropods Conoideocrella luteorostrata and Cordyceps thaxteri in the Moscow region – new examples of biota response to climate warming? In: Modern mycology in Russia. V. 6. Proceedings of the 4th Congress of Mycologists of Russia. Moscow, 2017, pp. 363–365. (In Russ.)
  8. Borisov B.A., Shoshina Ye.I., Karpun N.N. Entomoparasitic fungi as potential biological control agents of the adventive polyphagous pest Metcalfa pruinosa (Say) (Hemiptera: Auchenorrhyncha: Flatidae). In: Monitoring and biological methods for controlling pests and pathogens of woody plants: from theory to practice. Proceedings of the 3rd World Conference with International Participation. SIF SB RAS, Moscow, Krasnoyarsk, 2022. P. 30–31. (In Russ.)
  9. Chandler D., Davidson G., Jacobson R.J. Laboratory and glasshouse evaluation of entomopathogenic fungi against the two‐spotted spider mite, Tetranychus urticae (Acari: Tetranychidae), on tomato, Lycopersicon esculentum. Biocontrol Sci. Technol. 2005. V. 15. P. 37–54. https://doi.org/10.1080/09583150410001720617
  10. Chen W.H., Han Y.F., Liang J.D. et al. Akanthomyces lepidopterorum, a new Lecanicillium-like species. Phytotaxa. 2020. V. 459 (2). P. 117–123. https://doi.org/10.11646/phytotaxa.459.2.3
  11. Cherepanova M.A., Choglokova A.A., Borisov B.A. et al. Polymorphism of Lecanicillium and Akanthomyces (Ascomycota, Hypocreales, Cordycipitaceae) fungi isolated from insects and rust fungi. In: Mechanisms of microorganism adaptation to various living conditions: papers for the 2nd World Scientific Conference with International Participation. Irkutsk, 28.02–06.03.2022. Irkutsk, 2022, pp. 180–181. (In Russ.)
  12. Ekbom B. Investigations on the potential of a parasitic fungus (Verticillium lecanii) for biological control of the greenhouse whitefly (Trialeurodes vaporariorum). Swed. J. Agr. Res. 1979. V. 9 (4). P. 129–138.
  13. Evlakhova A.A. Experiments on the control of citrus scale insects using the Сephalosporium fungus. In: Results of research work at VIZR for 1936, pt 3. Leningrad, 1938. P. 75–77. (In Russ.)
  14. Gams W. Cephalosporium-artige Schimmelpilze (Hyphomycetes). Stuttgart, G. Fischer Vertlag, 1971.
  15. Hall R.A. The fungus Verticillium lecanii as a microbial insecticide against aphids and scales. In: H.D. Burges (ed.). Microbial control of pests and plant diseases. Academic Press, L., 1981, pp. 483–498.
  16. Hall R.A. Control of whitefly Trialeurodes vaporariorum and cotton aphid Aphis gossypii in glasshouses by two isolates of the fungus Verticillium lecanii. Ann. Appl. Biol. 1982. V. 101. P. 1–11.
  17. Hall T.A. BioEdit: A user-friendly biological sequence alignment editor and analysis program for Windows 95/98/NT. Nucleic Acids Symposium Series. 1999. V. 41. P. 95–98.
  18. Hänssler G., Hermanns M. Verticillium lecanii as a parasite on cysts of Heterodera schachtii. Z. Pflanzenkrnkh. 1981. Bd. 88 (11). P. 678–681.
  19. Hänssler G., Knorzer M., Reisener H.-J. Lichtmicroskopische Untersuchungen der Interaction zwischen Puccinia graminis var. tritici und Verticillium lecanii. Phytopathol. Z. 1981. Bd 102 (3–4). P. 310–319.
  20. Hawksworth D.L. Introducing the draft BioCode. Bionomina. 2011. V. 3(1). P. 24–25.
  21. Huang B., Wang S., Fan M. et al. Two species of Akanthomyces from Dabieshan mountains. Mycosystema. 2000. V. 19. P. 172–174.
  22. Huson D.H., Scornavacca C. Dendroscope 3: an interactive tool for rooted phylogenetic trees and networks. Syst. Biol. 2012. V. 61 (6). P. 1061–1067. https://doi.org/10.1093/sysbio/sys062
  23. Index Fungorum. CABI Bioscience, 2023. http://www.indexfungorum.org. Accessed 13.05.2024.
  24. Katoh K., Rozewicki J., Yamada K.D. MAFFT online service: multiple sequence alignment, interactive sequence choice and visualization. Brief. Bioinformatics. 2019. V. 20 (4). P. 1160–1166. https://doi.org/10.1093/bib/bbx108
  25. Kepler R.M., Luangsa-Ard J.J., Hywel-Jones N.L. et al. Phylogenetically-based nomenclature for Cordycipitaceae (Hypocreales). IMA Fungus. 2017. V. 8 (2). P. 335–353. https://doi.org/10.5598/imafungus.2017.08.02.08
  26. Kim J.J., Goettel M.S., Gillespie D.R. Evaluation of Lecanicillium longisporum, Vertalec for simultaneous suppression of cotton aphid, Aphis gossypii, and cucumber powdery mildew, Sphaerotheca fuliginea, on potted cucumbers. Biol. Control. 2008, V. 45. P. 404–409. 10.1016/j.biocontrol.2008.02.003' target='_blank'>https://doi: 10.1016/j.biocontrol.2008.02.003
  27. Khonsanit A., Thanakitpipattana D., Mongkolsamrit S. et al. A phylogenetic assessment of Akanthomyces sensu lato in Cordycipitaceae (Hypocreales, Sordariomycetes): introduction of new genera, and the resurrection of Lecanicillium. Fungal Systematics and Evolution. 2024. V. 14. P. 271–305. https://doi: 10.3114/fuse.2024.14.17
  28. Liu Y.J., Whelen S., Hall B.D. Phylogenetic relationships among ascomycetes: evidence from an RNA polymerse II subunit. Molecular Biol. Evol. 1999. V. 16 (12). P. 1799–1808. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a026092
  29. Malysh J., Kononchuk A., Frolov A. Detection of microsporidia infecting beet webworm Loxostege sticticalis (Pyraloidea: Crambidae) in European and Asian parts of Russia in 2006–2008. Plant Protection News. 2019. V. 2. P. 45–51. https://doi.org/10.31993/2308-6459-2019-2(100)-45-51
  30. Manfrino R., Gutierrez A., Diez del Valle F. et al. First description of Akanthomyces uredinophilus comb. nov. from hemipteran insects in America. Diversity. 2022. V. 14. Art. 1118. https://doi.org/10.3390/d14121118
  31. Mendgen K. Grown of Verticillium lecanii in pustules of stipe rust (Puccinia striiformis). Phytopathol. Z. 1981. Bd 102 (3–4). P. 301–309.
  32. Mendgen K., Casper R. Detection of Verticillium lecanii in pustules of bean rust (Uromyces phaseoli) by immunofluorescence. Phytopathol. Z. 1980. Bd 99 (4). P. 362–364.
  33. Meng Y., Wellabada Hewage Don P.I.D., Wang D. A new strain of Lecanicillium uredinophilum isolated from Tibetan Plateau and its insecticidal activity. Microorganisms. 2022. V. 10 (9). Art. 1832. https://doi: 10.3390/microorganisms10091832
  34. Meyer S.L.F. Evaluation of Verticillium lecanii strains applied in root drenches for suppression of Meloidogyne incognita on tomato. J. Helminthol. Soc. Wash. 1998. V. 65. P. 82–86.
  35. Meyer S.L.F., Wergin W.P. Colonization of soybean cyst nematode females, cysts and egg masses by the fungus Verticillium lecanii. J. Nematol. 1998. V. 30. P. 436–450.
  36. Miller T.C., Gubler W.D. Field application of Verticillium lecanii controls Sphaerotheca macularis f. sp. fragariae in California strawberry fruit pathogen. Phytopathol. 1988. V. 88. P. 63.
  37. Mitina G.V., Stepanycheva E.A., Choglokova A.A. et al. Features of behavioral reactions of the peach aphid Myzus persicae (Sulzer, 1776) (Hemiptera, Aphididae) to volatile organic compounds of entomopathogenic fungi of the genus Lecanicillium. Entmol. Rev. 2021. V. 101. P. 1015–1023. https://doi.org/10.1134/S0013873821080017
  38. Mitina G.V., Tokarev Yu.S., Kazartsev I.A. et al. The molecular genetic characteristics of the entomopathogenic fungal strains from the genus Lecanicillium (= Verticillium lecanii s.l.). Mikologiya i fitopatologiya. 2015. V. 49 (2). P. 109– 115. (In Russ.)
  39. Mongkolsamrit S., Noisripoom W., Tasanathai K. et al. Comprehensive treatise of Hevansia and three new genera Jenniferia, Parahevansia and Polystromomyces on spiders in Cordycipitaceae from Thailand. MycoKeys. 2022. V. 91. P. 113–149. https://doi.org/10.3897/ mycokeys.91.83091
  40. Nikitsky N.В., Bibin А.R., Dolgin М.М. Xylophilous beetles (Coleoptera) of the Caucasian State Biospheric Natural Reserve and adjacent territories. Institute of Biology of Komi centre of science, Ural branch of the RAS, Siktivkar, 2008. (In Russ.)
  41. Park M.J., Hong S.B., Shin H.D. Lecanicillium uredinophilum sp. nov. associated with rust fungi from Korea. Mycotaxon. 2015. V. 130. P. 997–1005. https://doi.org/10.5248/130.997
  42. Rehner S.A., Buckley E. A Beauveria phylogeny inferred from nuclear ITS and EF1-α sequences: evidence for cryptic diversification and links to Cordyceps teleomorphs. Mycologia. 2005. V. 97(1). P. 84–98. https://doi.org/10.3852/mycologia.97.1.84
  43. Rehner S.A., Minnis A.M., Sung G.H. et al. Phylogeny and systematics of the anamorphic, entomopathogenic genus Beauveria. Mycologia. 2011. V. 103 (5). P. 1055–1073. https://doi: 10.3852/10–302
  44. Shrestha B., Kubátová A., Tanaka E. et al. Spider-pathogenic fungi within Hypocreales (Ascomycota): Their current nomenclature, diversity, and distribution. Mycol. Progress. 2019. V. 18 (8). P. 983–1003. https://doi.org/10.1007/s11557-019-01512-3
  45. Solovey E.F. Heterogeneity of populations of the fungus Verticillium lecanii Viegas. Mikologiya i fitopatologiya. 1980. V. 14 (5). P. 400–404.
  46. Steenberg T., Humber R.A. Entomopathogenic potential of Verticillium and Acremonium species (Deuteromycotina: Hyphomycetes). J. Invertebr. Pathol. 1999. V. 73. P. 309–314.
  47. Stiller J.W., Hall B.D. The origin of red algae: implications for plastid evolution. Proc. Nat. Acad. Sci. 1997. V. 94 (9). P. 4520–4525. https://doi.org/10.1073/pnas.94.9.4520
  48. Sung G.H., Hywel-Jones N.L., Sung J.M. et al. Phylogenetic classification of Cordyceps and the clavicipitaceous fungi. Stud. Mycol. 2007. V. 57. P. 5–59. https://doi: 10.3114/sim.2007.57.01
  49. Tamura K., Stecher G., Kumar S. MEGA11: Molecular Evolutionary Genetics Analysis v. 11. Mol. Biol. Evol. 2021. V. 38 (7). P. 3022–3027. https://doi.org/10.1093/molbev/msab120
  50. Viegas A. Un amigo do fazendeiro Verticillium lecanii (Zimm.) n. comb., o cansador do halo brauco do Coccus viridis Green. Rev. Inst. Café Estado Saõ Paulo. 1939. V. 14. P. 754–772.
  51. Vilgalys R., Hester M. Rapid genetic identification and mapping of enzymatically amplified ribosomal DNA from several Cryptococcus species. J. Bacteriol. 1990. V. 172 (8). P. 4238–4246. https://doi.org/10.1128/jb.172.8.4238-4246.1990
  52. Wang Y.B., Wang Y., Fan Q. et al. Multigene phylogeny of the family Cordycipitaceae (Hypocreales): new taxa and the new systematic position of the Chinese cordycipitoid fungus Paecilomyces hepiali. Fungal Diversity. 2020. V. 103. P. 1–46. https://doi.org/10.1007/s13225-020-00457-3
  53. Wang Y., Wang Z.Q., Luo R. et al. Species diversity and major host/substrate associations of the genus Akanthomyces (Hypocreales, Cordycipitaceae). MycoKeys. 2024. V. 101. P. 113–141.
  54. https://doi.org/10.3897/mycokeys.101.109751
  55. Wei D.P., Wanasinghe D.N., Chaiwat T.A. et al. Lecanicillium uredinophilum known from rusts, also occurs on animal hosts with chitinous bodies. Asian J. Mycol. 2018. V. 1 (1). P. 63–73. https://doi.org/10.5943/ajom/1/1/5
  56. White T.J., Bruns T.D., Lee S.B. et al. Amplification and direct sequencing of fungal ribosomal RNA genes for phylogenetics. PCR protocols: a guide to methods and applications. 1990. V. 18 (1). P. 315–322.
  57. Zare R., Gams W. A revision of Verticillium sect. Prostrata. IV. The genera Lecanicillium and Simplicillium gen. nov. Nova Hedwigia. 2001. V. 73 (1–2). P. 1–50. https://doi.org/10.1127/nova.hedwigia/71/2001/1
  58. Zare R., Gams W. A revision of Verticillium sect. Prostrata. 1V. The genus Haptocillium. Nova Hedwigia. 2001a. V. 73 (3– 4). P. 271–292. https://doi.org/10.1127/nova.hedwigia/73/2001/271
  59. Zare R., Gams W., Culham A. A revision of Verticillium sect. Prostrata. 1. Phylogenetic studies using ITS sequeces. Nova Hedwigia. 2000. V. 71 (3–4). P. 465–480. https://doi.org/10.1127/nova/71/2000/465
  60. Zare R., Gams W., Evans H.C. A revision of Verticillium sect. Prostrata. V. The genus Pochonia, with notes on Rotiferospora. Nova Hedwigia. 2001. V. 73 (1–2). P. 51–86. https://doi.org/10.1127/nova.hedwigia/73/2001/51
  61. Zhang Z.F., Zhou S.Y., Eurwilaichitr L. et al. Culturable mycobiota from Karst caves in China II, with descriptions of 33 new species. Fungal Diversity. 2020. https://doi.org/10.1007/s13225-020-00453-7
  62. Ахатов А.К., Ижевский С.С., Мешков Ю.И. и др. (Akhatov et al.) Вредители тепличных и оранжерейных растений (морфология, образ жизни, вредоносность, борьба). Москва: Товарищество научных изданий КМК, 2004. 307 с.
  63. Борисов Б.А. (Borisov) Проблемы создания и использования микоинсектицидных препаратов // Изучение энтомопатогенных микроорганизмов и разработка технологий их производства и применения. Румыния, Бухарест: НИИ защиты растений, 1990. С. 8–22.
  64. Борисов Б.А. (Borisov) Зоопаразитические кордиципитоидные грибы Сочинского национального парка и прилегающих территорий // Биоразнообразие и экология грибов и грибоподобных организмов Северной Евразии: Матер. Всеросс. конфер., Екатеринбург, 20–24 апреля 2015 г. Екатеринбург: Изд-во Уральского ун-та, 2015. С. 31–35.
  65. Борисов Б.А. (Borisov) Обнаружение тропических грибов – паразитов членистоногих Conoideocrella luteorostrata и Cordyceps thaxteri в Московской области – новые примеры отклика биоты на потепление климата? // Современная микология в России. Т. 6. Материалы 4-го съезда микологов России. Москва: Национальная академия микологии, 2017. С. 363–365.
  66. Борисов Б.А., Шошина Е.И., Карпун Н.Н. (Borisov et al.) Энтомопаразитические грибы как потенциальные агенты биологического контроля адвентивного многоядного вредителя – белой цикадки Metcalfa pruinosa (Say) (Hemiptera: Auchenorrhyncha: Flatidae) // Мониторинг и биологические методы контроля вредителей и патогенов древесных растений: от теории к практике. Матер. 3 всеросс. конфер. Москва, 11–15 апреля 2022 г. Москва; Красноярск: ИЛ СО РАН, 2022. С. 30–31.
  67. Евлахова А.А. (Evlakhova) Опыты по борьбе с цитрусовыми червецами посредством гриба цефалоспориум // Итоги научно-исследовательских работ ВИЗР за 1936 г., ч. 3. Л., 1938. С. 75–77.
  68. Митина Г.В., Токарев Ю.С., Казарцев И.А. и др. (Mitina et al.) Молекулярно-генетическая характеристика штаммов энтомопатогенных грибов рода Lecanicillium (= Verticillium lecanii s.l.) // Микология и фитопатология. 2015. Т. 49 (2). С. 109–115.
  69. Никитский Н.Б., Бибин А.Р., Долгин М.М. (Nikitsky et al.) Ксилофильные жесткокрылые (Coleoptera) Кавказского государственного природного биосферного заповедника и сопредельных территорий. Сыктывкар: Институт биологии Коми НЦ УРО РАН, 2008. 452 с.
  70. Черепанова М.А., Чоглокова А.А., Борисов Б.А. и др. (Cherepanova et al.) Полиморфизм грибов Lecanicillium и Akanthomyces (Ascomycota, Hypocreales, Cordycipitaceae), выделенных из насекомых и ржавчинных грибов // Механизмы адаптации микроорганизмов к различным условиям среды обитания: тезисы докладов 2 всеросс. научной конференции с международным участием. Иркутск, 28 февраля – 6 марта 2022 г. Иркутск: Изд-во ИГУ, 2022. С. 180–181.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Карта-схема республики Адыгея с обозначением обследованных территорий (черные треугольнички) и мест находок гриба Akanthomyces uredinophilus (белые квадратики).

Скачать (279KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Находки Akanthomyces uredinophilus в Республике Адыгея: (а) – место грибной эпизоотии белой цикадки в окрестностях г. Майкопа; (б–г) – цикадки, пораженные грибом; (д) – цикадка с дымчато-розовым налетом гриба Fusarium sp. (для сравнения); (е) – медяница, пораженная грибом; (ж) – место находки гриба на комаре-долгоножке в окрестностях пос. Никель; (з) – комар-долгоножка, погибший от микоза; (и) – конидиогенные структуры изолята MPi-Ad(Mp)19→Ak6; (к) – рост изолята на агаризованной полусинтетической питательной среде через 15 сут.

Скачать (469KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Характерный внешний облик колоний Akanthomyces uredinophilus на примере изолята MPi-Ad(Mp)19 → Ak6: (a) – верхняя сторона; (б) – реверзум; (в) – конидии. Масштаб – 5 мкм.

Скачать (329KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Филогенетическое дерево для объединенных нуклеотидных последовательностей генов EF1A, RPB1, RPB2, LSU и SSU, построенное методом максимального правдоподобия (ML). Концевые ветви помечены обозначениями рода, вида и штамма; “Type” указывает на типовые штаммы данных видов. Числа на внутренних ветвях указывают процент поддержки начальной загрузки. Размерная шкала соответствует 1% расхождения последовательностей по длине ветвей филограммы. В качестве внешней группы была использована конкатенация последовательностей энтомопатогенного гриба Beauveria bassiana (Hypocreales, Cordycipitaceae).

Скачать (246KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025