Effect of rectus extraocular muscle surgery on choroidal thickness

Full Text

Обоснование

Хирургия косоглазия — одна из частых офтальмохирургических операций, основной принцип которой заключается в изменении положения или силы глазодвигательных мышц [1, 2]. Традиционно основное внимание уделялось анатомическим и функциональным аспектам — достижению ортофории, восстановлению бинокулярного зрения и стереопсиса [1, 2]. Однако современные исследования фокусируются также на сосудистых рисках операции, где одну из ключевых ролей играет состояние кровотока в хориоидее [3, 4].

Хориоидея — это часть увеального тракта, мощная сосудистая подушка, отвечающая за питание наружных слоёв сетчатки (в первую очередь, фоторецепторов), терморегуляцию и аккомодацию глазного яблока. Её кровоснабжение напрямую связано с передними цилиарными артериями, которые проходят внутри прямых глазодвигательных мышц и неизбежно пересекаются во время хирургических вмешательств [5]. Толщина хориоидеи является важным биомаркером её состояния, чувствительна к множеству сторонних факторов: внутриглазному давлению, кровенаполнению, аккомодационной нагрузке и биомеханическому стрессу [6]. Возможно, перераспределение кровообращения в переднем сегменте в сторону коллатерального может влиять и на транзиторные изменения в заднем полюсе. В настоящее время этот вопрос остаётся дискутабельным.

Имеются публикации, авторы которых пытались оценить потенциальные гемодинамические изменения с помощью различных подходов — например, ангиографии с индоцианином зелёным, цветной фотографии глазного дна и цветной допплеровской ультрасонографии [7–11]. Однако ввиду противоречивых выводов, сделанных в опубликованных исследованиях, остаётся неясным, значительно ли изменяется глазной кровоток в заднем полюсе глаза после операции по поводу косоглазия.

Цель

Изучить влияние хирургического вмешательства на прямых глазодвигательных мышцах на толщину сосудистой оболочки в центральной области, а также в кольцах 3 и 6 мм с наблюдением до 1 мес.

Методы

Дизайн исследования

Проведено одноцентровое когортное открытое клиническое исследование.

Условия проведения исследования

Исследование выполнено на базе отдела патологии рефракции, бинокулярного зрения и офтальмоэргономики ФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр глазных болезней имени Гельмгольца» (Москва, Россия) в период с 2025 по 2026 год.

Критерии соответствия

Критерии включения:

• дети и взрослые от 5 до 60 лет с глазодвигательной патологией.

Критерии исключения:

• наличие операций на глазодвигательных мышцах в анамнезе.

Описание вмешательства

Всем пациентам было проведено исследование толщины хориоидеи до операции на глазодвигательных мышцах, на следующий день после операции и через 1 мес. Исследование проводили мануально, одним и тем же исследователем.

Исход исследования

Была проведена оценка толщины хориоидеи как анатомического маркёра гемодинамических изменений заднего полюса глаза при хирургии на глазодвигательных мышцах.

Методы регистрации исходов

Толщину хориоидеи измеряли мануально, на спектральном оптическом когерентном томографе RS-3000 Advance 2 (Nidek, Япония) с получением карты диаметром 6 мм в соответствии с протоколом «The Early Treatment Diabetic Retinopathy Study» (ETDRS). Количественные измерения проводились с помощью используемого по умолчанию программного обеспечения Navis-EX 1.8.0 (Nidek). Данное программное обеспечение позволяет скорректировать эффект увеличения глаза, связанный с длиной передне-задней оси, с помощью модифицированной формулы [12]. Анализируемая область условно была разделена на три концентрические окружности с диаметром 1, 3 и 6 мм: центральная зона — фовеа (the central foveal zone), внутренняя зона макулы (the inner macula zone) и внешняя зона макулы (the outer macula zone) соответственно. Далее зоны делились на 9 участков: inner-superior (SI), inner-nasal (NI), inner-inferior (II), inner-temporal (TI), outer-superior (SO), outer-nasal (NO), outer-inferior (IO), outer-temporal (TO), с указанием среднего значения толщины в каждом.

Статистический анализ

Запланированный размер выборки

Размер выборки предварительно не рассчитывали.

Статистические методы

Статистическую обработку данных выполняли с использованием программы Microsoft Excel® 2021 (Microsoft Corporation, США). Проверку распределения количественных переменных проводили с применением критерия Шапиро–Уилка. Данные представлены в виде M±SD, где M — среднее значение, а SD — стандартное отклонение. Для сравнения количественных показателей между группами использовали критерий Стьюдента. Для внутригруппового анализа применяли парный t-критерий Стьюдента. Для оценки динамики показателей рассчитывали Δ изменений. Статистическую значимость различий определяли при p < 0,05.

Результаты

Характеристики выборки

В исследование были включены 38 пациентов в возрасте от 5 до 60 лет (в среднем 22,5±18,2 года). Исследовали оперированные глаза пациентов с глазодвигательной патологией (40 глаз) с максимальной корригированной остротой зрения (МКОЗ) 0,8±1,97 и рефракцией (R) 0,52±4,02 дптр; парные глаза пациентов служили группой контроля (36 глаз), МКОЗ 0,95±1,06, R 0,11±3,48 дптр.

Основные результаты исследования

В оперированных глазах выявлена некоторая тенденция к увеличению толщины хориоидеи после операции во всех кольцах и сегментах (в среднем на 12,8 мкм, т. е. 3,9%), но разница не достигла статистической значимости (р=0,2, табл. 1). Наибольшие цифры увеличения толщины сосудистой оболочки получены в центральной области и в кольце 3 мм, разница составила более 10 мкм (см. табл. 1).

 

Таблица 1. Параметры толщины хориоидеи оперированных глаз до и после хирургии косоглазия

Table 1. Choroidal thickness of the operated eyes before and after strabismus surgery

Толщина хориоидеи (мкм) / Choroidal thickness, μm	Centre		SI		SO		TI		TO
	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively
	346,5±94,4	357,1±97,5	344,0±90,3	356,8±99,4	311,2±86,2	320,5±95,3	335,3±97,6	346,1±96,1	309,7±88,9	315±95,5
			II		IO		NI		NO
			До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively
			332,8±93,1	348,7±103,3	293,5±84,8	306,9±96,5	320,0±94,7	331,3±94,2	251,6±90,4	260,2±90,3

Примечание. Centre — центр; SI — inner-superior, верхневнутренний участок; SO — outer-superior, верхненаружный; TI — inner-temporal, височновнутренний; TO — outer-temporal, височнонаружный; II — inner-inferior, нижневнутренний-; IO — outer-inferior, нижненаружный; NI — inner-nasal, назальновнутренний; NO — outer-nasal, назальнонаружный. Внутренние располагаются в зоне от 1 до 3 мм, наружные — в зоне от 3 до 6 мм.

Note: IS: inner superior; OS: outer superior; IT: inner temporal; OT: outer temporal; II: inner inferior; OI: outer inferior; IN: inner nasal; ON: outer nasal. The inner and outer circles are 1–3 mm and 3–6 mm from the fovea, respectively.

 

В парных глазах не выявлено изменений толщины хориоидеи после операции во всех кольцах и сегментах (табл. 2). Полученная разница составляла не более 5 мкм, что можно считать погрешностью измерений.

 

Таблица 2. Параметры толщины хориоидеи парных глаз до и после хирургии косоглазия

Table 2. Choroidal thickness of the fellow eyes before and after strabismus surgery

Толщина хориоидеи (мкм) / Choroidal thickness, μm	Centre		SI		SO		TI		TO
	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively
	351,9±89,2	352,3±87,6	350,3±86,5	348,7±83	316,4±84,2	313±83,1	339,8±86,9	338,6±87,1	313±84,9	312,7±88,9
			II		IO		NI		NO
			До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively	До операции / Preoperatively	После операции / Postoperatively
			343,1±94,3	342,3±93,2	301,9±93,1	301,3±94	323±89,9	328,9±88,6	256±88	256,9±88,1

Примечание. Сentre — центр; SI — inner-superior, верхневнутренний участок; SO — outer-superior, верхненаружный; TI — inner-temporal, височновнутренний; TO — outer-temporal, височнонаружный; II — inner-inferior, нижневнутренний-; IO — outer-inferior, нижненаружный; NI — inner-nasal, назальновнутренний; NO — outer-nasal, назальнонаружный. Внутренние располагаются в зоне от 1 до 3 мм, наружные — в зоне от 3 до 6 мм.

Note: IS: inner superior; OS: outer superior; IT: inner temporal; OT: outer temporal; II: inner inferior; OI: outer inferior; IN: inner nasal; ON: outer nasal. The inner and outer circles are 1–3 mm and 3–6 mm from the fovea, respectively.

 

Для детальной оценки полученных результатов оперированные глаза были разделены на дополнительные подгруппы: с учётом рефракции и объёма операции, посчитана разница (дельта (Δ) — изменение или разница между двумя значениями) толщины сосудистой оболочки до и после операции. В оперированных глазах эта разница составила 10,1±22,8 мкм. Выявлено, что у пациентов с близорукостью Δ толщины хориоидеи до и после операции всегда была положительной (13,3±10,3 мкм), тогда как у пациентов с гиперметропией Δ имела большой численный разброс: была как положительная (максимально 54 мкм), так и отрицательная (максимально 15 мкм). Кроме того, выявлена разница в показаниях дельты в зависимости от объёма хирургического вмешательства: в группе с операцией на двух глазодвигательных мышцах выявлена наибольшая положительная Δ (максимально 58 мкм), тогда как в группе с хирургией на одной прямой глазной мышце Δ составила не более 10 мкм.

12 пациентов (24 глаза) прошли динамическое обследование через 1 мес. после хирургического вмешательства. Как было выявлено ранее, толщина хориоидеи имела некоторую тенденцию к увеличению сразу после хирургического вмешательства (р=0,18, табл. 3). Однако через 1 мес. после операции толщина хориоидеи была ниже во всех кольцах и сегментах по сравнению с результатами послеоперационного этапа, но всё ещё не вернулась к дооперационным значениям, превышая их, в среднем, на ±8,2 мкм (см. табл. 3).

 

Таблица 3. Параметры толщины хориоидеи оперированных глаз до, после и через 1 месяц после хирургии на глазодвигательных мышцах (24 глаза)

Table 3. Choroidal thickness of the operated eyes pre- and postoperatively and 1 month after extraocular muscle surgery (24 eyes)

Толщина хориоидеи (мкм) / Choroidal thickness, μm

Centre

SI

SO

TI

TO

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

303,8± 149,5

325,8± 150,1

310,7± 146,7

290,2± 138,4

315,2± 139,2

301,8± 137,6

259,7± 117,4

276,1± 129,2

263± 123,3

297,8± 145,4

322,1± 141,3

310,8± 142

262,5± 111,3

287,1± 122,4

270,8± 113,9

II

IO

NI

NO

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

До операции / Preoperatively

После операции / Postoperatively

Через 1 месяц / Month 1

299,4± 143,2

319,2± 163,4

302± 144,1

270± 126,6

293,7± 156,8

281,8± 131,7

292,2± 142,6

308,1± 144,4

303± 141,3

240,1± 130,3

251± 135,6

246± 131,4

Примечание. Centre — центр; SI — inner-superior, верхневнутренний участок; SO — outer-superior, верхненаружный; TI — inner-temporal, височновнутренний; TO — outer-temporal, височнонаружный; II — inner-inferior, нижневнутренний-; IO — outer-inferior, нижненаружный; NI — inner-nasal, назальновнутренний; NO — outer-nasal, назальнонаружный. Внутренние располагаются в зоне от 1 до 3 мм, наружные — в зоне от 3 до 6 мм.

Note: IS: inner superior; OS: outer superior; IT: inner temporal; OT: outer temporal; II: inner inferior; OI: outer inferior; IN: inner nasal; ON: outer nasal. The inner and outer circles are 1–3 mm and 3–6 mm from the fovea, respectively.

 

Нежелательные явления

Нежелательные явления отсутствовали.

Обсуждение

Резюме результатов исследования

В оперированных глазах выявлена некоторая тенденция к увеличению толщины хориоидеи после операции во всех кольцах и сегментах, но разница не достигла статистической значимости (р=0,2). В результате обследования парных глаз не обнаружено изменений толщины хориоидеи после операции. Выявлена разница в показаниях дельты толщины сосудистой оболочки (Δ) в зависимости от объёма хирургического вмешательства: в подгруппе с операцией на двух глазных мышцах выявлена наибольшая положительная Δ. Через 1 мес. после операции толщина хориоидеи была ниже во всех кольцах и сегментах по сравнению с ранним послеоперационным периодом, но всё ещё не вернулась к дооперационным значениям.

Интерпретация результатов исследования

В ходе нашей работы было выявлено, что толщина хориоидеи сразу после хирургического вмешательства на глазодвигательных мышцах несколько увеличивается, хотя данные и не достигли статистической значимости. Полученные результаты можно объяснить большой вариабельностью толщины хориоидеи, связанной с изначально разной рефракцией у пациентов. Как известно, толщина и калибр сосудов хориоидеи напрямую зависят от длины передне-задней оси глаза [13]. Возможно, ответ на хирургическое вмешательство связан с изначальной толщиной, а значит, и с калибром сосудов хориоидеи, что требует дальнейшего изучения. Кроме того, было выявлено, что на степень послеоперационных изменений толщины сосудистой оболочки влияет объём хирургического вмешательства: дельта была гораздо выше у пациентов с операцией на двух прямых глазных мышцах, чем на одной.

Литературные данные по изучаемой проблеме очень противоречивы. В ряде исследований установлено, что хирургическое исправление косоглазия приводит к достоверному увеличению толщины хориоидеи в центральной области в послеоперационном периоде [14–20]. Высказывалось несколько причин полученных изменений: механическая, связанная с натяжением мышцы во время хирургического вмешательства; обструкция венозного кровотока, вызванная пересечением мышцы, что, в свою очередь, может привести к нарушению кровообращения в сосудистой оболочке и её утолщению; воспаление, а именно — высвобождение провоспалительных цитокинов и простагландинов во внутриглазную жидкость, которые затем через стекловидное тело достигают сетчатки и повреждают внутренний и внешний гематоретинальный барьер.

В то же время ряд исследователей выявили противоположные изменения [21–24]. A.A. Yetkin и соавт. [21–23] изучали различные хирургические подходы и разный объём операций. Практически во всех группах наблюдалось уменьшение толщины сосудистой оболочки глаза, за исключением метода хирургического лечения косоглазия «с сохранением цилиарных сосудов», при котором не обнаружено достоверных различий в параметрах толщины хориоидеи на дооперационном, послеоперационном и динамическом этапах наблюдения. K. Inan и соавт. [24] получили схожие результаты — уменьшение толщины хориоидеи при хирургии на одной прямой глазодвигательной мышце. Авторы объясняют это тем, что операция приводит к компенсаторному сужению сосудов хориоидеи, вызывая ишемию, но не усиливает воспаление.

Данные о влиянии объёма хирургического вмешательства на показатели толщины сосудистой оболочки также противоречивы. M. Guler Alis и соавт. [16] не выявили различий между группами, где была операция на одной или двух глазодвигательных мышцах. Однако Z. Huseyinhan и соавт. [17], D. Xiao и соавт. [18] такую корреляцию продемонстрировали: более значимое увеличение толщины хориоидеи было в группе, где операция проводилась на двух мышцах одномоментно, что согласуется с результатами нашей работы.

Несмотря на большую вариабельность результатов исследования, все авторы сходятся в одном мнении: полученные изменения носят транзиторный характер и по истечении периода наблюдения (у всех он был разный, от 1 нед. до 6 мес.) возвращаются к дооперационным значениям, что подтверждает безопасность глазодвигательной хирургии для гемодинамики заднего полюса глаза.

Ограничения исследования

При планировании и проведении исследования размер выборки для достижения требуемой статистической мощности результатов не рассчитывали. В связи с этим изученную выборку нельзя считать в достаточной степени репрезентативной, что не позволяет экстраполировать полученные результаты и их интерпретацию на генеральную совокупность аналогичных пациентов за пределами исследования.

Заключение

Проведённое исследование продемонстрировало, что хирургия косоглазия сопровождается транзиторным увеличением толщины хориоидеи в раннем послеоперационном периоде, наиболее выраженным при вмешательствах на двух прямых глазодвигательных мышцах. Транзиторный характер изменений и их отсутствие в парных глазах подтверждают безопасность современных методик хирургии косоглазия. Через 1 мес. после операции толщина сосудистой оболочки снижается, но не достигает исходных значений, что указывает на продолжающиеся восстановительные процессы. Полученные данные обосновывают целесообразность предоперационной оценки состояния хориоидеи у пациентов из группы риска (сосудистые нарушения в анамнезе, тонкая хориоидея при близорукости) для прогнозирования сосудистого ответа и оптимизации объёма хирургического вмешательства.

Дополнительная информация

Вклад авторов. Е.П. Тарутта — разработка концепции и дизайна исследования, финальная подготовка статьи к публикации; Р.Р. Стальмахова — разработка концепции и дизайна исследования, сбор, статистическая обработка данных и их интерпретация, написание текста статьи; А.В. Апаев — разработка концепции и дизайна исследования, статистическая обработка данных и их интерпретация; Т.З. Хведелидзе — разработка концепции и дизайна исследования, сбор и интерпретация результатов; С.В. Милаш — разработка концепции и дизайна исследования, сбор и интерпретация результатов; В.Н. Папян — сбор и интерпретация результатов.

Этическая экспертиза. Проведение исследования одобрено локальным этическим комитетом ФГБУ «НМИЦ ГБ им. Гельмгольца» Минздрава России (протокол № 54/3 от 13.05.2021). Законные представители всех участников исследования до включения в исследование подписали форму информированного согласия, утверждённую в составе протокола исследования этическим комитетом.

Источники финансирования. Авторы заявляют об отсутствии внешнего финансирования при подготовке статьи.

Раскрытие интересов. Авторы заявляют об отсутствии отношений, деятельности и интересов за последние три года, связанных с третьими лицами (коммерческими и некоммерческими), интересы которых могут быть затронуты содержанием статьи.

Оригинальность. При создании настоящей работы авторы не использовали ранее опубликованные сведения (текст, иллюстрации, данные).

Доступ к данным. Авторы сообщают, что все данные представлены в статье и/или приложениях к ней.

Генеративный искусственный интеллект. При создании настоящей статьи технологии генеративного искусственного интеллекта не использовали.

Рассмотрение и рецензирование. Настоящая работа подана в журнал в инициативном порядке и рассмотрена по обычной процедуре. В рецензировании участвовали два внешних рецензента, член редакционной коллегии и научный редактор издания.

Additional information

Author contributions: E.P. Tarutta: conceptualization, writing—review & editing; R.R. Stalmakhova: conceptualization, investigation, formal analysis, data curation, writing—original draft; A.V. Apaev: conceptualization, formal analysis, data curation; T.Z. Khvedelidze: conceptualization, investigation, data curation; S.V. Milash: conceptualization, investigation, data curation; V.N. Papyan: investigation, data curation.

Ethics approval. The study was approved by the local Ethics Committee of the Helmholtz National Medical Research Center for Eye Diseases, Ministry of Health of Russia (Minutes No. 54/3, dated May 13, 2021). The legal guardians of all participants signed an informed consent form approved by the Ethics Committee as part of the study protocol before enrollment.

Funding sources: The authors declare no external funding was received for the article.

Disclosure of interests: The authors have no relationships, activities, or interests for the last three years related to for-profit or not-for-profit third parties whose interests may be affected by the content of the article.

Statement of originality: No previously obtained or published material (text, images, or data) was used in this article.

Data availability statement: The authors declare that all data are available in the article and its supplementary material.

Generative AI: No generative artificial intelligence technologies were used to prepare this article.

Provenance and peer-review: This paper was submitted unsolicited and reviewed following the standard procedure. The peer-review process involved two external reviewers, a member of the Editorial Board, and the in-house science editor.

About the authors

Elena P. Tarutta

National Medical Research Center of Eye Diseases named after Helmholtz

Author for correspondence.
Email: elenatarutta@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8864-4518
SPIN-code: 8828-5150

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Moscow

Regina R. Stalmakhova

National Medical Research Center of Eye Diseases named after Helmholtz

Email: reginahubieva@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8383-0127
SPIN-code: 1032-8283

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Alexander V. Apaev

National Medical Research Center of Eye Diseases named after Helmholtz

Email: doc229@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-7669-1256
SPIN-code: 1640-0173

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Tebrone Z. Khvedelidze

National Medical Research Center of Eye Diseases named after Helmholtz

Email: tebro2011@yandex.ru
SPIN-code: 3300-9959

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Sergey V. Milash

National Medical Research Center of Eye Diseases named after Helmholtz

Email: sergey_milash@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0002-3553-9896
SPIN-code: 5224-4319

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Violetta N. Papyan

National Medical Research Center of Eye Diseases named after Helmholtz

Email: violettapapyan@gmail.com
ORCID iD: 0009-0008-8646-7141
SPIN-code: 3396-2888
Russian Federation, Moscow

References

Supplementary files