The Phenomenon of the Glycocalyx Layer Loss in the Acanthocephalan Corynosoma strumosum (Rudolphi, 1802) Lühe, 1904 (Acanthocephala: Polymorphidae) in Paratenic Hosts in Nature and in Experiment

Cover Page

Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription Access

Abstract

The phenomenon of renewal of the surface of the tegument in the acanthocephalan Corynosoma strumosum, which parasitizes paratenic hosts of different species, has been discovered and confirmed for the first time by electron microscopy. Under conditions of experimental invasion of Middendorffʼs eelpout Hadropareia middendorffii (Schmidt, 1904) (Zoarcidae), the separation of the glycocalyx from the tegument was observed on the 3rd day of the experiment. In acanthocephalans found in fish, dissected on the 14th and subsequent days of the experiment, and in fish infected in nature, the tegument was covered with the same thick layer of glycocalyx, formed apparently anew. A similar phenomenon was observed in two individuals of Corynosoma strumosum that invaded the halibut Hippoglossus stenolepis (Schmidt, 1904) (Pleuronectidae) in nature, however, their tegument lost the outer membrane along with a thick layer of glycocalyx. In other acanthoce-phalans that invaded this species of halibut, the tegument was covered with a thin layer of glycocalyx. It is assumed that the described phenomena are a morphological manifestation of the parasite’s defense against the host’s immune response.

About the authors

E. M. Skorobrekhova

Institute for Biological Problems of the North, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Author for correspondence.
Email: skorobrechova@mail.ru
Russia, 685000, Magadan

V. P. Nikishin

Institute for Biological Problems of the North, Far East Branch, Russian Academy of Sciences

Email: skorobrechova@mail.ru
Russia, 685000, Magadan

References

  1. Галактионов К.В., Добровольский А.А. Гермафродитное поколение трематод. Л.: Наука. 1987. 193 с.
  2. Ждярска З., Соболева Т. Ультраструктура партенит и личинок брахилаймоидей // Функциональная морфология личинок трематод и цестод. Алма-Ата: Наука. 1986. С. 83–96.
  3. Максименко А.В., Турашев А.Д. Функции и состояние эндотелиального гликокаликса в норме и патологии // Атеросклер. Дислипидемия. 2011а. № 1. С. 4–17.
  4. Максименко А.В., Турашев А.Д. Визуализация, состав и структура эндотелиального гликокаликса // Атеросклер. Дислипидемия. 2011б. № 1. С. 28–40.
  5. Никишин В.П. Морфофункциональное разнообразие гликокаликса у ленточных червей // Успехи соврем. биол. 2016. Т. 136. № 5. С. 506–526.
  6. Никишин В.П. Модификации гликокаликса скребней // Изв. РАН. Сер. биол. 2018. № 1. С. 42–54.
  7. Никишин В.П., Скоробрехова Е.М. Две стратегии взаимоотношений скребней с паратеническими хозяевами // Зоол. журн. 2018. Т. 97. № 9. С. 1100–1109.
  8. Никишин В.П., Скоробрехова Е.М. Скребень Corynosoma strumosum в паратенических хозяевах: Взаимоотношения на организменном уровне в природе и эксперименте. М.: Товарищество науч. изд. КМК. 2020. 306 с.
  9. Скоробрехова Е.М., Никишин В.П. Зависимость строения капсулы, окружающей скребня Corynosoma strumosum, от видовой принадлежности естественного паратенического хозяина // Изв. РАН. Сер. биол. 2013. № 6. С. 696–712.
  10. Скоробрехова Е.М., Никишин В.П. Морфологические особенности скребня Corynosoma strumosum (Polymorphidae) в паратенических хозяевах бельдюге Zoarces elongatus (Kner, 1868) (Zoarcidae) и палтусе Hippoglossus stenolepis (Schmidt, 1904) (Pleuronectidae) // Биол. моря. 2017. № 1. С. 39–46.
  11. Скоробрехова Е.М., Никишин В.П. Структура и формирование капсулы вокруг скребня Corynosoma strumosum (Rudolphi, 1802) Lühe, 1904 в естественном паратеническом хозяине – рыбе Hadropareia middendorffii Schmidt, 1904. 1. Структура капсулы из рыб, инвазированных естественным образом // Изв. РАН. Сер. биол. 2021а. № 1. С. 73–82.
  12. Скоробрехова Е.М., Никишин В.П. Структура и формирование капсулы вокруг скребня Corynosoma strumosum (Rudolphi, 1802) Lühe, 1904 в естественном паратеническом хозяине – рыбе Hadropareia middendorffii Schmidt, 1904. 2. Экспериментальное изучение процесса инкапсуляции (предварительные результаты) // Изв. РАН. Сер. биол. 2021б. № 5. С. 507–520.
  13. Уголев А.М. Эволюция пищеварения и принципы эволюции функций: Элементы современного функционализма. Л.: Наука. 1985. 544 с.
  14. Bennett H.S. Morphological aspects of extracellular polysaccharides // J. Histochem. Cytochem. 1963. V. 11. P. 14–23.
  15. Chiang C.-P., Caulfield J.P. Schistosoma mansoni: ultrastructural demonstration of a miracidial glycocalyx that cross-reacts with antibodies raised against the cercarial glyco-calyx // Exp. Parasitol. 1988. V. 67. № 1. P. 63–72.
  16. Hahn R.G., Patel V., Dull R.O. Human glycocalyx shedding: Systematic review and critical appraisa // Acta Anaesthesiol Scand. 2021. V. 65. P. 590–606.
  17. Hockley D.J., McLaren D.J. Schistosoma mansoni: changes in the outer membrane of the tegument during development from cercaria to adult worm // Int. J. Parasitol. 1973. V. 3. № 1. P. 13–25.
  18. Horak P., Kovar L., Kolarova L., Nebesarova J. Cercaria–schistosomulum surface transformation of Trichobilharzia szidati and its putative immunological impact // Parasitology. 1998. V. 116. P. 139–147.
  19. Ito S. The enteric surface coat on cat intestinal microvilli // J. of Cell Biol. 1965. V. 27. P. 475–491.
  20. Ito S. Form and function of the glycocalyx on free cell surface // Phil. Trans. R. Soc. Lond. 1974. B. 268. P. 55–66. https://doi.org/10.1098/rstb.1974.0015
  21. Lammas D.A., Duffus W.P.H. The shedding of the outer glycocalyx of juvenile Fasciola hepatica // Veterinary Pa-rasitol. 1983. V. 12. № 2. P. 165–178.
  22. Luft J.H. Fine structure of capillary and endocapillary layer was revealed by Ruthenium red // Fed. Proc. 1966. V. 25. № 6. P. 1773–1783.
  23. Lumsden R.D. Surface ultrastructure and cytochemistry of parasitic helminths // Exp. Parasitol. 1975. V. 37. № 2. P. 267–339.
  24. Pries A.R., Secomb T.W., Gaethgens P. The endothelial surface layer // Pflügers Arch. – Eur. J. Physiol. 2000. V. 440. № 5. P. 653–666.
  25. Puentes S.M., Silva R.P.Da, Sacks D.L. et al. Serum resistance of metacyclic stage Leishmania major promasti-gotes is due to release of C5b-9 // J. Immunol. 1990. V. 145. № 12. P. 4311–4316.
  26. Řimnáčová J., Mikeš L., Turjanicová L., Bulantová J. Changes in surface glycosylation and glycocalyx shedding in Trichobilharzia regenti (Schistosomatidae) during the transformation of cercaria to schistosomulum // PLoS One. 2017. V. 12. № 3. e0173217.
  27. Samuelson J.C., Caulfild J.P. Loss of covalently labeled glycoproteins and glycolipids from the schistosomula of Schistosoma mansoni // J. Cell Biol. 1982. V. 94. № 2. P. 363–369.
  28. Skorobrekhova E.M., Nikishin V.P. Structure of capsule surrounding acanthocephalans Corynosoma strumosum in paratenic hosts of three species // Parasitol. Res. 2011. V. 108. № 2. P. 467–475.
  29. Skorobrekhova E.M., Nikishin V.P. Encapsulation of the aca-nthocephalan, Corynosoma strumosum (Rudolphi, 1802) Lühe, 1904, in the intermediate host, Spinulogammarus ochotensis // J. Parasitol. 2019. V. 105. № 4. P. 567–570.
  30. Wang J., Widlansky M.E. Cytoskeleton, cytoskeletal inte-ractions, and vascular endothelial function // Cell Health Cytoskeleton. 2012. V. 4. P. 119–127.
  31. Weinbaum S., Tarbell J.M., Damiano E.R. The structure and function of the endothelial glycocalyx layer // Annu. Rev. Biomed. Eng. 2007. V. 9. P. 121–167.
  32. Zambrano-Vila S., Rosales-Borjas D., Carrero J.C. et al. How protozoan parasites evade the immune response // Trends in Parasitol. 2002. V. 18. № 6. P. 272–278.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2.

Download (1MB)
Indexing metadata
3.

Download (6MB)
Indexing metadata
4.

Download (3MB)
Indexing metadata
5.

Download (5MB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2023 Е.М. Скоробрехова, В.П. Никишин