Роль неканонических стэкинг-взаимодействий гетероциклических оснований Рнк в функционировании рибосомы

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Идентификация и анализ повторяющихся элементов (мотивов) в макромолекулах ДНК, РНК и белков является важным этапом изучения структуры и функций этих биополимеров. В настоящей работе исследовалась функциональная роль NA-BSE (от англ. non-adjacent base-stacking element), широко распространённого мотива в третичной структуре разнообразных РНК, в РНК-РНК-взаимодействиях на различных этапах работы рибосомы в ходе трансляции генетической информации. Описаны мотивы этого типа, обратимо формирующиеся при декодировании мРНК, перемещении субъединиц рибосом друг относительно друга, продвижении мРНК и тРНК по рибосоме в процессе транслокации. Отдельно рассмотрено EF-G-зависимое образование NA-BSE с участием нуклеотидных остатков 5S рРНК и 23S рРНК.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

В. Г. Метелев

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Email: bogdanov@belozersky.msu.ru

химический факультет

Россия, 119991 Москва

Е. Ф. Баулин

Московский физико-технический институт

Email: bogdanov@belozersky.msu.ru
Россия, 141701 Долгопрудный, Московская область

А. А. Богданов

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова; ФГБУН Государственный научный центр РФ Институт биоорганической химии имени академиков М.М. Шемякина и Ю.А. Овчинникова РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: bogdanov@belozersky.msu.ru

Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова, химический факультет; НИИ физико-химической биологии имени А.Н. Белозерского, Московский государственный университет имени М.В. Ломоносова

Россия, 119991 Москва; 119992 Москва; 117997 Москва

Список литературы

  1. Ganser, L. R., Kelly, M. L., Herschlag, D., and Al-Hashimi, H. M. (2019) The roles of structural dynamics in the cellular functions of RNAs, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 20, 474-489, https://doi.org/10.1038/s41580-019-0136-0.
  2. Wu, M. T., and D’Souza, V. (2020) Alternate RNA structures, Cold Spring Harb. Perspect. Biol., 12, a032425, https://doi.org/10.1101/cshperspect.a032425.
  3. Baulin, E., Metelev, V., and Bogdanov, A. (2020) Base-intercalated and base-wedged stacking elements in 3D-structure of RNA and RNA-protein complexes, Nucleic Acids Res., 48, 8675-8685, https://doi.org/10.1093/ nar/gkaa610.
  4. Метелев В. Г., Баулин Е. Ф., Богданов А. А. (2023) Множественные неканонические стэкинг-взаимодействия гетероциклических оснований как один из главных факторов организации третичной структуры, Биохимия, 88, 975-985, https://doi.org/10.31857/S0320972523060076.
  5. Spirin, A. S. (1985) Ribosomal translocation: facts and models, Progr. Nucleic Acid Res. Mol. Biol., 32, 75-114, https://doi.org/10.1016/s0079-6603(08)60346-3.
  6. Noller, H. F., Lancaster, L., Mohan, S., and Zhou, J. (2017) Ribosome structural dynamics in translocation: yet another functional role for ribosomal RNA, Quart. Rev. Biophys., 50, e12, https://doi.org/10.1017/S0033583517000117.
  7. Sweeney, B. A., Roy, P., and Leontis, N. B. (2015) An introduction to recurrent nucleotide interactions in RNA, Wiley Interdiscip. Rev. RNA, 6, 17-45, https://doi.org/10.1002/wrna.1258.
  8. Korostelev, A. A. (2022) The structural dynamics of translation, Annu. Rev. Biochem., 91, 245-267, https://doi.org/ 10.1146/annurev-biochem-071921-122857.
  9. Kouranov, A., Xie, L., de la Cruz, J., Chen, L., Westbrook, J., Bourne, P. E., and Berman, H. M. (2006) The RCSB PDB information portal for structural genomics, Nucleic Acids Res., 34, D302-D305, https://doi.org/10.1093/ nar/gkj120.
  10. Leontis, N., and Westhof, E. (2012) RNA 3D structure analysis and prediction, in Nucleic Acids and Molecular Biology, https://doi.org/10.1007/978-3-642-25740-7_13.
  11. Lu, X.-Jun, Bussemaker, H. J., and Olson, W. K. (2015). DSSR: an integrated software tool for dissecting the spatial structure of RNA, Nucleic Acids Res., 43, e142, https://doi.org/10.1093/nar/gkv716.
  12. Bohdan, D. R., Voronina, V. V., Bujnicki, J. M., and Baulin, E. F. (2023) A comprehensive survey of long-range tertiary interactions and motifs in non-coding RNA structures, Nucleic Acids Res., 51, 8367-8382, https:// doi.org/10.1093/nar/gkad605.
  13. Zirbel, C. L., Sponer, J. E., Sponer, J., Stombaugh, J., and Leontis, N. B. (2009) Classification and energetics of the base-phosphate interactions in RNA, Nucleic Acids Res., 37, 4898-4918, https://doi.org/10.1093/nar/gkp468.
  14. Chawla, M., Chermak, E., Zhang, Q., Bujnicki, J. M., Oliva, R., and Cavallo, L. (2017) Occurrence and stability of lone pair-π stacking interactions between ribose and nucleobases in functional RNAs, Nucleic Acids Res., 45, 11019-11032, https://doi.org/10.1093/nar/gkx757.
  15. Leontis, N. B., and Westhof, E. (2001) Geometric nomenclature and classification of RNA base pairs, RNA, 7, 499-502, https://doi.org/10.1017/S1355838201002515.
  16. Ogle, J. M., Brodersen, D. E., Clemons, W. M., Jr., Tarry, M. J., Carter, A. P., and Ramakrishnan, V. (2001) Recognition of cognate transfer RNA by the 30S ribosomal subunit, Science, 292, 897-902, https://doi.org/10.1126/science.1060612.
  17. Ogle, J. M., and Ramakrishnan, V., (2005) Structural insights into translation fidelity, Annu. Rev. Biochem., 74, 129-177, https://doi.org/10.1146/annurev.biochem.74.061903.155440.
  18. Abdi, N. M., and Frederick, K. (2005) Contribution of 16S rRNA nucleotides forming the 30S subunit A and P sites to translation in Escherichia coli, RNA, 11, 1624-1632, https://doi.org/10.1261/rna.2118105.
  19. Jenner, L., Demeshkina, N., Yusupova, G., and Yusupov, M. (2010) Structural rearrangements of the ribosome at the tRNA proofreading step, Nat. Struct. Mol. Biol., 17, 1072-1078, https://doi.org/10.1038/nsmb.1880.
  20. Loveland, A. B., Demo, G., Grigorieff, N., and Korostelev, A. A. (2017) Ensemble cryo-EM elucidates the mechanism of translation fidelity, Nature, 546, 113-117, https://doi.org/10.1038/nature22397.
  21. Rodnina, M. V., Fischer, N., Maracci, C., and Stark, H. (2017) Ribosome dynamics during decoding, Phil. Trans. R. Soc., 372, 20160182, https://doi.org/10.1098/rstb.2016.0182.
  22. Korostelev, A., Asahara, H., Lancaster, L., Laurberg, M., Hirschi, A., Zhu, J., Trakhanov, S., Scott, W. G., and Noller, H. F. (2008) Crystal structure of a translation termination complex formed with release factor RF2, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 105, 19684-19689, https://doi.org/10.1073/pnas.0810953105.
  23. Brown, A., Shao, S., Murray, J., Hegde, R. S., and Ramakrishnan, V. (2015) Structural basis for stop codon recognition in eukaryotes, Nature, 524, 493-496, https://doi.org/10.1038/nature14896.
  24. Watson, Z. L., Ward, F. R., Méheust, R., Ad, O., Schepartz, A., Banfield, J. F., and Cate, J. H. (2020) Structure of the bacterial ribosome at 2 A resolution, Elife, 9, e60482, https://doi.org/10.7554/eLife.60482.
  25. Zhou, J., Lancaster, L., Donohue, J. P., and Noller, H. F. (2013) Crystal structures of EF-G-ribosome complexes trapped in intermediate states of translocation, Science, 340, 1236086, https://doi.org/10.1126/ science.1236086.
  26. Smart, A., Lancaster, L., Donohue, J. P., Niblett, D., and Noller, H. F. (2024) Implication of nucleotides near the 3’ end of 16S rRNA in guarding the translational reading frame, Nucleic Acids Res., 52, 5950-5958, https:// doi.org/10.1093/nar/gkae143.
  27. Liu, Q., and Fredrick, K. (2016) Intersubunit bridges of the bacterial ribosome, J. Mol. Biol., 428, 2146-2164, https://doi.org/10.1016/j.jmb.2016.02.009.
  28. Zhang, J., and Ferré-D’Amaré, A. R. (2016) The tRNA elbow in structure, recognition and evolution, Life, 6, 3, https://doi.org/10.3390/life6010003.
  29. O’Connor, M., and Dahlberg, A. E. (1993) Mutations at U2555, a tRNA-protected base in 23S rRNA, affect translational fidelity, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 90, 9214-9218, https://doi.org/10.1073/pnas.90.19.9214.
  30. Nissley, A. J., Penev, P. I., Watson, Z. L., Banfield, J. F., and Cate, J. H. D. (2023) Rare ribosomal RNA sequences from archaea stabilize the bacterial ribosome, Nucleic Acids Res., 51, 1880-1894, https://doi.org/10.1093/nar/gkac1273.
  31. Schmeing, T. M., Moore, P. B., and Steitz, T. A. (2003) Structures of deacylated tRNA mimics bound to the E site of the large ribosomal subunit, RNA, 9, 1345-1352, https://doi.org/10.1261/rna.5120503.
  32. Mohan, S., and Noller, H. F. (2017) Recurring RNA structural motifs underlie the mechanics of L1 stalk movement, Nat. Commun., 8, 14285, https://doi.org/10.1038/ncomms14285.
  33. Dontsova, O., Tishkov, V., Dokudovskaya, S., Bogdanov, A., Doering, T., Rinke-Appel, J., Thamm, S., Greuer, B., and Brimacombe, R. (1994) Stem-loop IV of 5S rRNA lies close to the peptidyltransferase center, Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 91, 4125-4129, https://doi.org/10.1073/pnas.91.10.4125.
  34. Sergiev, P. V., Bogdanov, A. A., Dahlberg, A. E., and Dontsova, O. A. (2000) Mutations at position A960 of E. coli 23S ribosomal RNA influence the structure of 5S ribosomal RNA and the peptidyltransferase region of 23S ribosomal RNA, J. Mol. Biol., 299, 379-389, https://doi.org/10.1006/jmbi.2000.3739.
  35. Smith, M. W., Meskauskas, A., Wang, P., Sergiev, P. V., and Dinman, J. D. (2001) Saturation mutagenesis of 5S rRNA in Saccharomyces cerevisiae, Mol. Cell Biol., 21, 8264-8275, https://doi.org/10.1128/MCB.21.24.8264-8275.2001.
  36. Kouvela, E. C., Gerbanas, G. V., Xaplanteri, M. A., Petropoulos, A. D., Dinos, G. P., and Kalpaxis, D. L. (2007) Changes in the conformation of 5S rRNA cause alterations in principal functions of the ribosomal nanomachine, Nucleic Acids Res., 35, 5108-5119, https://doi.org/10.1093/nar/gkm546.
  37. Huang, S., Aleksashin, N. A., Loveland, A. B., Klepacki, D., Reier, K., Kefi, A., Szal, T., Remme, J., Jaeger, L., Vázquez-Laslop, N., Korostelev, A. A., and Mankin, A. S. (2020) Ribosome engineering reveals the importance of 5S rRNA autonomy for ribosome assembly, Nat. Commun., 11, 2900, https://doi.org/10.1038/s41467-020-16694-8.
  38. Davis, J. H., Tan, Y. Z., Carragher, B., Potter, C. S., Lyumkis, D., and Williamson, J. R. (2016) Modular assembly of the bacterial large ribosomal subunit, Cell, 167, 1610-1622, https://doi.org/10.1016/j.cell.2016.11.020.
  39. Thoms, M., Lau, B., Cheng, J., Fromm, L., Denk, T., Kellner, N., Flemming, D., Fischer, P., Falquet, L., Berninghausen, O., Beckmann, R., and Hurt, E. (2023) Structural insights into coordinating 5S RNP rotation with ITS2 pre-RNA processing during ribosome formation, EMBO Rep., 24, e57984, https://doi.org/10.15252/embr.202357984.
  40. Carbone, C. E., Loveland, A. B., Gamper, H. B., Jr., Hou, Y. M., Demo, G., and Korostelev, A. A. (2021) Time-resolved cryo-EM visualizes ribosomal translocation with EF-G and GTP, Nat. Commun., 12, 7236, https://doi.org/10.1038/s41467-021-27415-0.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Образование NA-BSE в декодирующем центре рибосомы E. coli. а – В кодон-антикодоновые взаимодействия вовлечены как А-, так и Р-сайты рибосомы (PDB ID: 5UYM); б – А-сайт рибосомы свободен (PDB ID: 5UYK) (подробности – в тексте). Построение пространственных структур РНК, их анализ и создание всех иллюстраций было осуществлено с помощью программы Discovery Studio Visualizer v.21.1.0.20298

Скачать (675KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Образование стопкообразного NA-BSE с участием G530 16S рРНК и А3 стоп-кодона мРНК, расположенного в А-сайте рибосомы (PDB ID: 4V67, а). Универсальный способ фиксации тРНК в Р-сайте рибосомы путём образования NA-BSE из С34 тРНК и С1400 16S рРНК, экспонированного из её полинуклеотидной цепи вследствие образования NA-BSE C1399–G1401 (PDB ID: 7K00, б)

Скачать (431KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Образование (PDB ID: 7SS9, а) и разрушение (PDB ID: 7SSL, б) «моста» В7 между субъединицами рибосомы E. coli

Скачать (470KB)
Метаданные
5. Рис. 4. NA-BSE, образующиеся в процессе транслокации тРНК по рибосоме в её А- и Е-сайтах

Скачать (1MB)
Метаданные
6. Рис. 5. NA-BSE, образующиеся при связывания 3′-конца деацилированной тРНК с E-сайтом рибосомы E. coli. а – «Карман» для связывания акцепторного конца тРНК в вакантной рибосоме (PDB ID: 6PJ6); б – NA-BSE G2421–A76–C2422, деацилированная тРНК находится в рибосоме в промежуточном P/E-состоянии (PDB ID: 8SYL); в – образование плоской конформации С75–А76 и стопкообразного NA-BSE с участием остатка С75 тРНК перед диссоциацией тРНК из рибосомы (PDB ID: 7K00)

Скачать (417KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Относительное расположение остатков G19 и C56 «локтя» тРНК и G2112 и G2168 «L1-выступа» 23S рРНК, а – на начальном этапе перемещения тРНК из Р-сайта в Е-сайт рибосомы (PDB ID: 7ST6); б – при полном перемещении тРНК в Е-сайт (PDB ID: 7SSN); в – на начальном этапе диссоциации тРНК из Е-сайта (PDB ID: 7ST2)

Скачать (377KB)
Метаданные
8. Рис. 7. NA-BSE, образованный нуклеотидными остатками D-петли 5S рРНК и т.н. «петли 960», замыкающей спираль H39 23S рРНК в рибосоме E. coli (PDB ID: 5MDV)

Скачать (489KB)
Метаданные
9. Рис. 8. Взаимное расположение нуклеотидных остатков U89 тРНК и U958 23S рРНК, а – в присутствии (PDB ID: 7SSL) и б – в отсутствии (PDB ID: 7SSW) элонгационного фактора EF-G в рибосоме E. coli

Скачать (2MB)
Метаданные
10. Рис. 9. Контакт в виде NA-BSE примыкающей к D-петле двойной спирали IV 5S рРНК и н.о. А1124 двойной петли 23S рРНК рибосом Haloarcula marismortui

Скачать (569KB)
Метаданные
11. Приложение. Таблица П1
Скачать (30MB)
Метаданные
12. Приложение. Таблица П2
Скачать (387KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024